Die erste Trolleybuslinie Champel - Petit Saconnex, Teil der heutigen Linie 3 wurde 1942 eröffnet. Es war der Beginn der Umstellung des Straßenbahnnetzes, welches 1862 als Pferdebahn eingeführt und ab 1894 auf elektrischen Betrieb umgestellt wurde. Diese Stillegungswelle überlebte nur noch die Linie 12. Weitere ehemalige Straßenbahnlinien, die zu Trolleybuslinien wurden, waren 1950 die Linie 4, 1959 die Linie 6 und 1961 die Linie 2. Dazu kamen die ehemaligen Autobuslinien 7 nach Aire im Jahre 1950 und Linie 33 nach Cointrin (heute Linie 10) im Jahre 1959 hinzu. Weitere Streckenverlängerungen ergänzten das Netz.
Der Wagenpark bestand 1966 aus 99 Trolleybussen, 11 Wagen wurden 1942 beschafft , ein 12. baugleicher Wagen kam 1948 hinzu. 1950/1 folgten 15 Wagen. Neben 18 Neufahrzeugen gelangten 21 gebrauchte Trolleybusse aus Zürich für die Linien 6 und 33 1958-1960 in Dienst. Die letzten 12 Solowagen wurden 1962/3 beschafft. Die ersten Gelenkwagen, und zwar 21 Einheiten, wurden 1965 in Dienst gestellt.
Ältere Trolleybusse wurden ab 1968 ersatzlos ausgemustert, die erste Serie wurde zum Beispiel nach La Chaux de Fonds verkauft. 1971 folgte die Einstellung der Linie 4. Weitere Einstellung konnten verhindert werden und ab 1975 ersetzten Gelenktrolleybusse den Altwagenpark, in 1975 18 Wagen, 1982/3 24 Wagen und 1987/88 20 Wagen. Trotz Neubeschaffung kamen ab dem 25.9.1988 Dieselbusse auf der Linie 6 zum Einsatz, als sie mit der Linie 5 zusammengelegt wurde. Die 13 im Jahre 1993 beschafften Gelenkwagen haben einen niederflurigen Einstieg, sie ersetzten die letzten Gelenktrolleybusse des Baujahrs 1965, von denen einige mit einer Laufleistung von über 1 Mio. km nach Valpariso/Argentinien verkauft wurden. Zum Fahrplanwechsel am 24.06.2001 wurden in Genf die Trolleybus-Leistungen wieder erhöht. Die Linie 6 wurde nun wieder elektrisch befahren und anstelle der Linie 7 als Verstärkung des Ostteils der Linie 2 verlängert. Die Neubeschaffung in 2006 von 48 Trolleybussen, davon 10 Doppelgelenkwagen dienten zur Aufstockung des Wagenparks und zum Ersatz von 28 Altwagen, die größtenteils weiterverkauft wurden. Die übrigen hochflurigen Trolleybusse des Baujahrs 1983 und 1988 wurden in 2014 durch 33 neue Trolleybusse ersetzt.