Am 28.12.1938 wurde die erste 3,1 km lange Trolleybuslinie nach Wülfingen als Ersatz für einspurige, 1915 erbaute Straßenbahnlinie eröffnet, vier Wochen davor fanden täglich Probefahrten statt. Durch die Umstellung konnte die Fahrzeit nach Wülflingen von 15 Minuten auf 10 Minuten verkürzt werden, statt 3 Kurse waren nun 2 Kurse erforderlich. Es wurden jedoch vier Fahrzeuge beschafft, so daß ausreichend Reserve bestand. Vom Depot bis zum Startpunkt der Linie am Bahnhof mußten die Trolleybusse morgens und abends von Straßenbahn-Triebwagen gezogen werden. Am 24.7.1941 konnte die zweite 4,2 km lange Linie nach Seen eröffnet werden, sie ersetzte ebenfalls eine Straßenbahnlinie. Neun Trolleybusse gelangten hierfür zum Fahrzeugpark. Nachdem am 26.04.1948 die Autobuslinie nach Rosenberg auf Trolleybusbetrieb umgestellt wurde, erfolgte am 06.10.1951 (Oberwinterthur) und am 03.11.1951 (Töss) der Ersatz der letzten Straßenbahnlinie 1. Am 04.10.1960 erhielt die Linie 2 eine Verlängerung nach Härti und die neue Trolleybuslinie 4 nach Breite wurde eingeführt, diese bediente zuvor bis zum 15.06.1960 ein Privatunternehmer. Nach Beschaffung von acht Soloobussen bestand der Wagenpark zu diesem Zeitpunkt aus 37 Solo- und 5 Gelenktrolleybussen. In den Jahren 1965 bis 1966 ersetzten 14 Gelenkwagen die älteren Trolleybusse. Nach zwei 1974 und 1978 gelieferten Prototypen gingen 1982/83 zehn Gelenktrolleybusse mit Drehstrommotor in Betrieb, sie ersetzten die letzten Alttrolleybusse der Baujahre 1951/53. Als Ersatz der ersten Gelenkobusse gingen ab 1988 neue Mercedes-Benz-Gelenktrolleybusse baugleich zu den Züricher Fahrzeugen in Betrieb. Eine Aufstockung des Wagenparks war auch für die Erweiterung des Netzes erforderlich, denn ab dem 26.10.1991 wurde die Linie 6 auf Trolleybusbetrieb umgestellt. Bedingt durch eine Großbaustelle im Linienverlauf der Trolleybuslinie 4 wurde diese ab dem 28.05.1995 auf Dieselbusbetrieb umgestellt. Die Ausmusterung der letzten vier Gelenkwagen Berna/SWS,SWP,R&J/BBC des Baujahrs 1966, von denen für den täglichen Einsatz nur noch zwei benötigt wurden, erfolgte Mitte 2001, nachdem Citaro-Gelenkdieselbusse neu beschafft wurden. 2005 erfuhr der Wagenpark eine Erneuerung durch zehn Solaris- Gelenktrolleybusse. Die ältesten 23-jährigen Gelenktrolleybusse wurden nach Rumänien verkauft. Seit dem Fahrplanwechsel am 10.12.2006 wurde die Trolleybuslinien 3 und 6 zu einer neuen Trolleybuslinie 3 zusammengefügt.